A gauche de Vénus classiquement parée de ses attributs (la conque et les roses), on voit deux Vents (Zéphyr et sa compagne, la brise Aura) pousser par leur souffle la déesse vers le rivage. Ainsi sa chevelure est-elle mise en mouvement, ainsi que les vêtements du second personnage féminin sur la droite, cette jeune fille qui porte une branche de roses en guise de ceinture et qui serait l'une des Heures (une déesse des saisons, probablement le Printemps). Aby Warburg, dans un texte écrit en 1893, s'interroge sur les raisons pour lesquelles Botticelli a voulu représenter non seulement le mouvement, mais la cause du mouvement (les Dieux du vent). Il revient pour cela aux sources littéraires de cette oeuvre : les Hymnes Homériques (collection de poèmes qui remontent à l'époque d'Hésiode), la Giostra d'Ange Politien (1454-1494), un poète humaniste contemporain de Botticelli (1444-1510), qui a aussi, plus tard, inspiré Raphael et Michel-Ange - auxquels il faudrait ajouter la description par Pline l'Ancien d'une Aphrodite anadyomène [qui sort de l'eau] par le peintre grec Apelle (peinture dont nul ne sait si elle a vraiment existé). On peut interpréter ces mises en mouvements, qui contrastent avec le caractère reclos, impénétrable de la déesse (voir ici une analyse plus détaillée de Vénus), comme des marques de sensualité, des évocations de la joie et de l'ivresse de l'amour, qui expliqueraient le constat de Warburg : cette peinture encourage l'empathie. D'où vient ce sentiment? Selon Georges Didi-Huberman, c'est le produit d'un travail psychique, d'une tension dialectique non résolue. Rien, en-dehors des drapés et du mouvement de la chevelure, n'est spécialement séduisant. Le ciel est neutre, la mer faite d'étranges petites triangles, le rivage est désert, les arbres immobiles, la coquille froide. La sensualité ne réside pas dans ce qui est montré explicitement, mais dans ce qui est implicite : la castration du Ciel, dont Aphrodite n'est que la conséquence.

Est-ce un hasard si le modèle de Botticelli, Simonetta Vespucci, était déjà morte de pneumonie au moment où le peintre a réalisé le tableau? Ce qu'il peint, en réalité, est un cadavre (maîtresse de Julien de Médicis et femme de Marco Vespucci, Simonetta était considérée comme la plus belle femme de son époque, ce qui ne l'a pas empêchée de mourir en 1476, à l'âge de 22 ans).

Une dizaine d'années plus tard, sous l'influence de Savonarolle, Botticelli peindra la Calomnie d'Apelle, où le Nu féminin se transforme en une figure de la vérité dépourvue de toute sensualité.

Dans la Théogonie d'Hésiode, Ouranos (le Ciel) est perpétuellement uni à Gaïa (la Terre). Ils ont d'innombrables descendants, dont les douze Titans. Ouranos n'a pas tort de se méfier de ses enfants, mais il n'imagine pas que ce sera Gaïa elle-même qui persuadera le plus jeune des Titans, Cronos, de renverser son père. Cronos n'y va pas par quatre chemins : il l'émascule. Du sang répandu naissent (entre autres) les Géants et les Erynies, et de son sperme égaré dans la mer naît cette chère Aphrodite, déesse de l'amour. C'est cette scène assez peu pacifique qui est représentée implicitement par Botticelli dans La Naissance de Vénus, et montrée aujourd'hui sans crainte aux petits enfants. Comment l'artiste a-t-il réussi à métamorphoser la scène gore en symbole presque universel de la beauté? En représentant Vénus-Aphrodite non pas comme une championne du sexe (ce qu'elle était), mais comme une Vierge protégeant (à peine) sa pudeur des regards indiscrets. Sur un visage pur est posé le corps désirable et dénudé d'une déesse grecque. Botticelli a voulu rendre hommage à l'Antiquité, mais il l'a fait d'une façon qui s'en éloigne involontairement. Tout en respectant fidèlement le canon classique, il a reproduit, comme dans l'Allégorie du printemps peinte quelques années plus tôt (vers 1477-82), les courbes subtiles héritées de l'art gothique. Presque tout le poids du corps étant reporté sur la droite, le pied ne porte plus rien. Les épaules glissent vers les bras (ou le bas), dans un mouvement accentué par la ligne des cheveux. Cette Vénus dont la posture est héritée d'une autre beaucoup plus pudique (l'Aphrodite de Cnide) ne semble tenir debout que par une force extérieure, un rythme magique et fluide.

Pourquoi Botticelli a-t-il peint ce tableau? Une des hypothèses proposées est que cette commande des Médicis aurait pu servir de porte-bonheur ou de cadeau de mariage. Ce serait une sorte d'amulette destinée à favoriser la fécondité des époux. Ce Nu gracieux, au visage si pensif et si doux, ce regard dirigé vers un lieu mystérieux, n'auraient d'autre objet que d'encourager la procréation. Sous la grâce pudique, le sexe. Dans Ouvrir Vénus, Georges Didi-Huberman va encore plus loin : derrière l'étrange flottement de Vénus serait caché l'événement cosmique : une catastrophe, une vision d'horreur, dans les roulements et la fureur de l'orage. L'organe monstrueux d'Uranus, tranché par son fils Saturne, erre dans la blanche écume. De ce phallus invisible jaillissent ensemble le sang et le sperme.

Dans une lettre qu'il lui adresse, Marsile Ficin, qui jouait le rôle de mentor pour le jeune Botticelli, compare Vénus à Humanitas, une nymphe qui aurait possédé toutes les qualités : Amour, Charité, Dignité, Magnanimité, Libéralité, Magnificence, Amabilité, Modestie, Tempérance, Honnêteté, Charme et Splendeur - sans compter la beauté. Mais cela n'empêche pas la mort, le sexe et la castration d'envahir le tableau : voyez l'écume cadencée en rythme comme une éjaculation de sperme; les remous disséminés dans l'eau qui s'accumulent sous le coquillage; les joncs parfois brisés, au-devant du tableau; le pied nu d'Aura replié entre les jambes de Zéphyr.

Malgré ses références antiques, Botticelli ne pouvait pas échapper aux significations véhiculées par la nudité dans la culture chrétienne de son temps : il ne fallait pas confondre la nudité d'Adam, celle du pauvre, celle de l'innocent (après qu'il se soit confessé) ou celle du débauché, qui risquait la damnation. Inversement l'image de Vénus anadyomène ne pouvait pas être dissociée de la Vierge, ou du Christ baptisé, nu lui aussi.